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Foi durante o período Sung do sul que Dogen Zenji viajou à China para estudar o Darma. Após visitar muitos templos, Dogen, aos 26 anos de idade, conheceu Nyojo Zenji, abade do Mosteiro de Tendosan Keitokuji e herdeiro do darma da linhagem Zen Soto. Graças a esse encontro auspicioso, Dogen Zenji foi capaz de estudar com Nyojo Zenji e de se tornar sucessor do Buda Darma Autenticamente Transmitido que tem sido passado desde Shakyamuni Buda.
Logo após retornar ao Japão, com 28 anos de idade, Dogen Zenji escreveu o Fukanzazengi (Regras Universais para a Prática de Zazen) para proclamar o Buda Darma Autenticamente Transmitido. Apesar da oposição das escolas mais antigas do Budismo Japonês, especialmente dos monges do Monte Hiei, Dogen Zenji sentia ser uma tarefa urgente encorajar os que buscavam verdadeiramente o caminho, e proclamar os verdadeiros ensinamentos transmitidos. Com isso em mente, ele se estabeleceu primeiro no Templo de Koshoji, em Uji e depois no Templo de Eiheiji em Echizen. Fiel a sua promessa de que mesmo uma pessoa ou ainda meia pessoa seria suficiente, ele se dedicou de coração a formar verdadeiros seguidores do Caminho de Buda.
Essa forma de pensar de Dogen Zenji foi transmitida para seus sucessores: primeiramente Koun Ejo Zenji, o segundo abade de Daihonzan Eiheiji, e de Koun Ejo Zenji para Tettsu Gikai Zenji que fundou o templo Daijoji em Kaga. O discípulo de Tettsu Gikai Zenji, Keizan Zenji, herdou dele o Darma. Entre os discípulos de Keizan Zenji estavam Meiho Sotetsu Zenji que eventualmente herdou o templo Yokoji; e Gasan Joseki Zenji que herdou Daihonzan Sojiji. Esses mestres também tiveram muitos alunos excelentes que disseminaram os ensinamentos da Escola Soto Zen pelo Japão.
Ainda que a Escola Zen Rinzai, também herdeira de uma corrente do Budismo Chinês, tivesse o apoio e a fé de muitas pessoas influentes, incluindo o Shogunato e a nobreza, a Escola Soto Zen contava com adeptos principalmente de famílias ricas das áreas rurais e do povo em geral. Por causa disso, os ensinamentos da Escola Soto Zen se tornaram mais populares nas áreas rurais.
Durante o final do período Kamakura e no início do Período Muromachi, a Escola Zen Rinzai estabeleceu cinco templos principais em Kyoto e Kamakura, inaugurando então o sistema "Cinco Montanhas – Dez Templos" (Gozan-Jissetsu). Isso encorajou muito o desenvolvimento da cultura influenciada pela mente Zen, em especial o movimento literário conhecido como Gozan-Bungaku (Literatura das Cinco Montanhas). Em contraste, a Escola Soto Zen evitava qualquer ligação com o governo central, preferindo juntar-se às massas e responder às necessidades mais simples do povo, enquanto continuava suas atividades educacionais em um curso lento e constante. É claro que com o passar do tempo a Escola Soto Zen experimentou períodos de confusão e mudança.
A criação do jidan seido (sistema de templos para leigos) pelo Shogunato do período Tokugawa levou a uma organização e a um controle centralizado dos templos em todo o país. Durante essa época muitos dos melhores mestres da Escola Soto Zen apareceram; dentre eles: Gesshu Soko, Manzan Dohaku e Menzan Zuiho. Esses mestres serviram como instrumentos para corrigir vícios na trasmissão do Darma, ao mesmo tempo em que enfetizavam a necessidade de um retorno a consciência que Dogen Zenji tinha em relação à Autêntica Transmissão Face-a-Face (menju-shiho). Essa era uma das partes de um movimento em prol de reviver a realização original da Escola Soto Zen. Isto também levou a uma profusão de pesquisas e edições dos clássicos da Escola Soto Zen, iniciando com a obra mais importante, o magnum opus de Dogen Zenji, o Shobogenzo (Olho Tesouro do Verdadeiro Darma).
Com a restauração Meiji, o novo governo baseou-se na autoridade do Imperador e em sua divindade de acordo com a teologia Xintoísta. Por causa do íntimo relacionamento entre o sistema imperial e a religião autóctone, o governo posicionou a religião tradicional Xintoísta como central para a sociedade, separando o Xintoísmo do Budismo, enquanto tentava suprimir o Budismo. O governo foi tão longe nesse propósito que chegou a proclamar a necessidade de "jogar fora Buda e acabar com Shakyamuni" (haibutsu-kishaku). Foi um golpe fortíssimo para o mundo Budista, mas as várias escolas Budistas foram capazes de superar essas dificuldades.
Nesse período a Escola Soto Zen viu aparecer Ouchi Seiran Koji, que editou a versão original do Shushogi (Significado da Prática e Verificação). Azegami Baisen Zenji do templo Daihonzan Sojiji e Takiya Takushu Zenji do templo Daihonzan Eiheiji fizeram revisões do texto de Ouchi e o promulgaram como padrão para a disseminação dos ensinamentos da Escola Soto Zen. O Shushogi tem papel principal na popularização dos ensinamentos entre os leigos. Hoje, a Escola Soto Zen cresceu para tornar-se um grande movimento religioso que inclui cerca de 15.000 templos e 8 milhões de adeptos no Japão.